Texto © Prof. Pietro Pavone
Traducción en español por el Prof. José Campos
La familia Cytinaceae incluye sólo dos géneros de plantas parásitas: Bdallophytum, presente en México y Centroamérica, y Cytinus, de la cuenca mediterránea, sur de África y Madagascar © Giuseppe Mazza
La familia Cytinaceae, dentro del orden Malvales, incluye plantas holoparásitas que crecen en el interior del hospedador —generalmente pequeños arbustos— y que emergen, volviéndose visibles, solo durante la floración y fructificación.
Fue el farmacéutico y botánico francés Achille Richard (1794–1852) quien, mediante observaciones morfológicas, consideró que el género Cytinus debía tener una categoría sistemática propia, que denominó Cytineae (Dictionnaire Classique d’Histoire Naturelle [Bory], 5: 301, 1824).
Hasta tiempos recientes, esta familia se incluía en el orden Rafflesiales, pero diferencias morfológicas (en la inflorescencia, el perigonio, el polen, el óvulo y la semilla), así como evidencias moleculares, han determinado su inclusión dentro del orden Malvales (APG III, 2009).
Además, estudios filogenéticos moleculares junto con métodos de «máxima parsimonia» y «máxima verosimilitud» han podido establecer que la familia Cytinaceae es el grupo hermano (sister group) de la familia neotropical Muntingiaceae.
Actualmente, Cytinaceae cuenta con solo dos géneros: Bdallophytum Eichler y Cytinus L.
Las afinidades entre estos dos géneros ya eran conocidas a finales del siglo XIX; de hecho, Hermann zu Solms-Laubach (1842–1915), en su obra Rafflesiaceae (1901), realiza una detallada descripción tanto de Cytinus como de Bdallophytum, este último considerado en ese entonces un sinónimo del género Scytanthus.
El nombre de la familia deriva del género Cytinus, que a su vez procede del griego antiguo “κῠτῐνος” (cytinos), citino, de kytos, vaso hueco, nombre del botón floral del granado (Teofrasto e Hipócrates), por su semejanza a las flores de esta planta.
El género Cytinus incluye ocho especies con una distribución disyunta en tres centros principales de diversificación: Cytinus hypocistis (L.) L. y Cytinus ruber (Fourr.) Fritsch, en el área mediterránea; Cytinus capensis Marloth, Cytinus sanguineus (Thunb.) Fourc. y Cytinus visseri Burgoyne, en el sur de África; y Cytinus baronii Baker f., Cytinus glandulosus Jum. y Cytinus malagasicus Jum. & H. Perrier, en Madagascar.
En el Mediterráneo crece el hipocístide rojo (Cytinus ruber), holoparásito de Cistus con flores rosadas. Planta monoica, perenne, incapaz de realizar la fotosíntesis, que se desarrolla en el interior de su hospedador y sólo es visible al florecer. La inflorescencia es una densa espiga globosa con flores unisexuales de color blanco o rosado © Giuseppe Mazza
El género Bdallophytum es originario del Nuevo Mundo (Colombia, Costa Rica, El Salvador, Guatemala, Honduras, Nicaragua y México) y se distingue de Cytinus por algunos caracteres morfológicos como el eje floral espiciforme no ramificado, las flores de color cereza o morado y las semillas con tegumento engrosado y ornamentado.
Incluye cuatro especies: Bdallophytum americanum (R.Br.) Eichler ex Solms, Bdallophytum andrieuxii Eichler, Bdallophytum caesareum (Fern.Alonso & H.Cuadros) Byng & Christenh. y Bdallophytum oxylepis (B.L.Rob.) Harms.
El hipocístide amarillo (Cytinus hypocistis) es también una holoparásita de las cistáceas mediterráneas, en particular de Cistus salviifolius, de flores blancas. Los brotes florales se forman generalmente a cierta distancia de la planta hospedadora, pero, como en esta imagen, también pueden surgir muy cerca de sus raíces © Miguel Ángel Bermejo Roa
Las plantas de esta familia no tienen hojas, sino escamas carentes de capacidad fotosintética, sin estomas, y carecen de raíces. Las escamas se disponen de forma imbricada alrededor de la base de las flores y a lo largo del eje de la inflorescencia. Las partes vegetativas se desarrollan dentro del hospedador (raíces) y son filamentosas, similares a hifas fúngicas. Cytinus es bastante inespecífico y puede parasitar plantas de diferentes familias.
Cytinus hipocistis y Cytinus ruber, típicos de la región mediterránea, tienen como hospedantes plantas de los géneros Cistus y Halimium (Cistaceae).
Cytinus hypocistis tiene un tallo corto cubierto de escamas carnosas de color amarillo brillante, con ápice anaranjado o rojo. Sus flores, regulares y de perianto amarillo con cuatro lóbulos, presentan 8 estambres en columna en las masculinas y un estilo columnar con estigma viscoso en las femeninas © joaoalmeida (izqda.) y © Wolff Christiane
En el sur de África, Cytinus parasita especies de los géneros Helichrysum, Metalasia, Anaxeton y Elytropappus (Asteraceae) y, en menor medida, del género Passerina (Thymelaeaceae) y de la familia Rutaceae.
En Madagascar, las especies de Cytinus viven en bosques húmedos primarios, parasitando especies de los géneros Croton (Euphorbiaceae); Dicoryphe (Hamamelidaceae) y Dombeya (Malvaceae).
Cytinus hypocistis subsp. macranthus. Las flores son frecuentadas por hormigas en busca de néctar y al tocar estambres y pistilos realizan la polinización © Faluke
Bdallophytum, de las regiones neotropicales, es un parásito de las raíces de Bursera (Burseraceae) y de especies de los géneros Gyrocarpus (Hernandiaceae), Haematoxylum (Fabaceae), Cochlospermum (Bixaceae), Ficus (Moraceae) y Guazuma (Malvaceae).
Un estudio sobre Cytinus ruber y su afín C. hypocistis (Annals of Botany 100: 1209-1217, 2007) ha mostrado la presencia de sistemas endofíticos similares, independientemente del hospedador parasitado. Se trata de filamentos celulares que se extienden tangencialmente a través del periciclo y el floema de la raíz del hospedador para extraer nutrientes en beneficio del crecimiento de sus propios brotes florales, que se forman cerca de la planta parasitada.
Cytinus se ha utilizado en la medicina tradicional por sus propiedades astringentes y para tratar la disentería y los tumores de garganta. En tiempos de hambruna, los pueblos del Mediterráneo occidental consumían plantas de Cytinus hypocistis subsp. macranthus, ricas en azúcares, proteínas, lípidos y ácidos orgánicos. © Wettst-Luís Gaifém
La familia Cytinaceae presenta flores agrupadas en espigas terminales, a veces dispuestas en forma de paraguas. Las flores pueden ser hermafroditas o más comúnmente unisexuales. Algunas especies de Cytinus son monoicas (por ejemplo, C. hipocistis, C. ruber), mientras que otras son dioicas (C. capensis, C. ghiandolelosus, C. sanguineus, C. visseri).
Bdallophytum americanum y Bdallophytum andrieuxii son especies dioicas, es decir, presentan inflorescencias masculinas o femeninas. Bdallophytum oxylepis es una especie polígama-monoica, es decir, posee flores hermafroditas, masculinas y femeninas.
Cytinus hypocistis clusii se consideró en el pasado una subespecie debido a sus escamas carmín y flores más grandes, con un perigonio tan largo como las escamas © Robert Combes.
En las flores unisexuales, las masculinas presentan un perigonio formado por un cáliz tubular con 4-9 lóbulos dispuestos de forma imbricada, caracterizado generalmente por colores brillantes (rojo, amarillo, rosa, morado), mientras que la corola está ausente. En las cavidades entre los lóbulos del perigonio se encuentran los nectarios.
En los Cytinus sudafricanos hay numerosas protuberancias papilosas alrededor de los bordes de la cavidad, que pueden contener hasta aproximadamente 0,3 ml de néctar dulce y viscoso.
El androceo está formado por 8 (o más) estambres connatos, es decir, unidos en una sola columna (estambres monadelfos).
En el sur de África, principalmente en el bioma subtropical, está presente Cytinus capensis, una especie dioica típica de la provincia del Cabo © Werner Honing
Debido a la expansión urbana y de plantas exóticas invasoras, esta especie está en peligro crítico de extinción y, en algunas zonas, incluso se considera extinta. Produce flores pequeñas de color oscuro con un aroma a vainilla, polinizadas por ratones, que las visitan en busca de néctar. La foto muestra las flores masculinas © janeennichols
Las anteras están soldadas en forma de anillo a la columna, a veces con espolones formados por tejido conectivo. Los espolones sobresalen más allá de la antera y tienen la función de servir como plataforma de aterrizaje para los polinizadores. Las anteras se abren mediante fisuras longitudinales para la liberación del polen.
Los granos de polen son esféricos, con múltiples aperturas en Cytinus dioicus y Cytinus sanguineus y solo dos en Cytinus ruber.
Las flores femeninas son ligeramente más grandes y tienen forma de frasco o botella (lageniforme). El cáliz es tubular, con lóbulos más pequeños que en las flores masculinas en las especies del sur de África.
Cytinus sanguineus tiene flores robustas, escarlatas e inodoras. Las masculinas se caracterizan por una columna central rodeada de anteras que liberan polen blanco © Craig Peter
Las flores femeninas tienen un estigma cónico y liso. La polinización corre a cargo de aves de la familia Nectariinidae, que extraen el néctar con sus picos largos y delgados © Malcolm Manners
La corola está ausente y los nectarios son similares a los de las flores masculinas, pero a veces con una mayor concentración de azúcares (Cytinus ruber). El estilo es columnar con un estigma globoso o capitado, viscoso. El ovario es ínfero, unilocular, con numerosos óvulos.
En Bdallophytum americanum la inflorescencia emerge del suelo después de las primeras lluvias, en el mes de julio. Primero aparecen las inflorescencias masculinas, seguidas de las femeninas entre agosto y septiembre, mientras que en el mes de octubre sólo están presentes las infrutescencias.
Cytinus visseri, del sur de África, es un parásito de Helichrysum reflexum, de la familia Asteraceae. La polinización la realizan pequeños mamíferos: la musaraña elefante (Elephantulus brachyrhynchus) de hocico largo y delgado, el ratón rayado (Rhabdomys pumilio) y el ratón pigmeo africano (Mus minutiides) © Jimmy Whatmore
La polinización de Cytinus la llevan a cabo hormigas tanto en las especies mediterráneas como africanas, pero estas últimas, gracias al perianto de colores brillantes, también pueden ser polinizadas por aves paseriformes (Nectariniidae) y por mamíferos.
Cytinus visseri del sur de África es polinizado por algunas especies de mamíferos, como el ratón rayado Rhabdomys pumilio y la musaraña elefante de hocico corto Elephantulus brachyrhynchus, atraídas por el olor acre de las flores, debido a la presencia de compuestos alifáticos, y por el dulce néctar.
Cytinus baronii, de Madagascar, es la única especie que crece sobre los troncos de los hospedadores, con racimos de flores rodeados de hojas escamosas orbiculares © Romer Rabarijaona
Sus grandes flores masculinas y femeninas, blancas y fragantes, ofrecen abundante néctar a los roedores endémicos malgaches de los géneros Eliurus y Nesomys (Nesomyidae) © Romer Rabarijaona
La polinización de las especies malgaches, debido a las características de las flores, la llevan a cabo roedores u otros pequeños mamíferos. De hecho, observaciones recientes utilizando cámaras de fototrampeo han revelado que las flores de Cytinus baronii son visitadas por roedores endémicos malgaches de los géneros Eliurus y Nesomys (Nesomyidae).
Bdallophytum es polinizado por abejas sin aguijón (Meliponini), pero principalmente por moscas. De hecho, tanto las inflorescencias masculinas como las femeninas desprenden un fuerte olor a carne en descomposición. En Bdallophytum oxylepis, las abejas sin aguijón parecen ser más efectivas que las moscas carroñeras (Calliphoridae).
Bdallophytum americanum es una especie dioica del Nuevo Mundo. La polinización la realizan abejas sin aguijón (Meliponini), sírfidos, cucarachas y moscas carroñeras, atraídas por el mal olor de las flores © Mariel Tortu
Bdallophytum americanum es polinizado por sírfidos (Copestylum, Syrphidae) y en menor medida por otros polinizadores como abejas, cucarachas y moscas.
Los frutos de Cytinus son bayas carnosas, generalmente indehiscentes. La pulpa del fruto es mucilaginosa, blanca y dulce, y contiene numerosas semillas pequeñas de 0,2 a 0,5 mm de longitud con una cubierta externa esclerificada.
Los frutos de Bdallophytum también son bayas globosas pero cubiertas de pelos glandulares. Las semillas tienen una cubierta amarilla espesa.
El número cromosómico es 2n = 24 en Bdallophytum americanum y 2n = 32 en Cytinus hypocistis.
Las investigaciones filogenéticas moleculares han revelado un origen neotropical de las Cytinaceae (Taxon 56 (4) 2007: 1129-1135). Es probable que el antepasado de las Cytinaceae del Nuevo Mundo migrara al África continental.
De hecho, los parientes más cercanos de la familia se encuentran dentro de las Muntingiaceae, que se diversificaron en América durante el Cretácico. Sin embargo, la ausencia de fósiles de Cytinaceae no nos ayuda a confirmar sus migraciones.
Se sabe que los parásitos, mediante procesos de especiación, se han adaptado a diferentes hospedadores. De hecho, las especies hospedadoras, al resistir los ataques de los parásitos, ejercen una presión selectiva sobre sus parásitos, que a su vez evolucionan para contrarrestarla. El cambio de hospedador también provoca procesos de especiación. La adaptación a nuevos hospedadores, como la que se observa en todas las especies de Cytinus, permitió probablemente nuevas rutas de dispersión con la consiguiente colonización de nuevos ambientes (Journal of Biogeography 2023,50:1852–1865). Las estimaciones basadas en datos moleculares (genes nucleares de copia única) sitúan el origen de Cytinus hace 72,1 millones de años.
Además, las evidencias moleculares indican que el género Cytinus del Viejo Mundo divergió del linaje neotropical en un momento en que la Tierra tenía un clima tropical, después de la extinción masiva que ocurrió al final del Cretácico e inicio del Paleógeno, hace aproximadamente 66 millones de años.
Las flores masculinas tienen apéndices estaminales amarillos que sirven de plataforma de aterrizaje para polinizadores alados. Las femeninas presentan un estigma amarillo brillante. A medida que maduran, se tornan violetas, contrastando con las anteras y el estigma. Emiten un fuerte olor desagradable para atraer polinizadores © Laura Regina (izquierda) y © Mariel Tortu (derecha).
La extinción de gran parte de la biodiversidad vegetal podría haber favorecido la diversificación de nuevas vías evolutivas de las Angiospermas como el parasitismo endofítico para explotar recursos ya disponibles, con la consiguiente simplificación de su estructura y la pérdida de la capacidad fotosintética.
Se estima que los ancestros de Cytinus llegaron al Viejo Mundo hace unos 60 millones de años, cuando el océano Atlántico ecuatorial ya estaba abierto. Por lo tanto, es más probable que estas plantas parásitas realizaran una dispersión transatlántica, siguiendo a sus hospedadores, alcanzando las regiones tropicales de África continental.
Inflorescencia masculina de Bdallophytum andrieuxii. Produce néctar solo en las horas más cálidas, en cantidades similares en flores masculinas y femeninas. Emite un olor a fruta podrida, acentuado por un aumento de su temperatura (termogénesis) en comparación con el aire circundante. Los polinizadores son hormigas, moscas de la carroña y mariposas del género Cissia. Estas últimas, al visitarlas, a menudo depositan huevos en las flores femeninas, que se desarrollan en larvas que se alimentan de los frutos sin causar daños graves a las semillas © rorodriguez
Para la colonización de Madagascar, las evidencias moleculares apoyan la hipótesis de que las plantas de Cytinus sufrieron una dispersión transoceánica desde África continental hacia esta gran isla.
De hecho, se estima que la divergencia del clado malgache se produjo hace unos 36 millones de años, por lo tanto, lo que lo hace tres veces más joven que la separación de Madagascar del África continental.
Las pruebas fósiles y filogenéticas indican la presencia de una selva tropical panafricana, que se extendía de manera continua desde África occidental hasta la oriental durante el período más cálido del Paleoceno y el Eoceno.
Es probable, por lo tanto, que los antepasados de Cytinus se extendieran junto con este bosque panafricano hacia el este y luego llegaran a Madagascar, donde Cytinus encontró refugio cuando el clima del continente africano se volvió más fresco y seco.
De hecho, esta hipótesis se ajusta a las distribuciones y características de las selvas tropicales deciduas y siempreverdes que habita Bdallophytum en América.
El género Croton, hospedador primario de Cytinus (Cytinus glandulosus y Cytinus baronii) en Madagascar, probablemente haya seguido una ruta de dispersión similar.
Así, es probable que también se haya originado en el Nuevo Mundo y migrara al Viejo Mundo para luego diferenciarse y dispersarse de África a Madagascar.
La existencia de antiguas corrientes oceánicas desde la costa africana hacia el este hasta Madagascar podría haber permitido la dispersión de animales y plantas a larga distancia, a través de alfombras de vegetación.
También se ha planteado la existencia de un puente terrestre entre África y Madagascar al final del Oligoceno, lo que es coherente con la supuesta edad de los linajes malgaches Croton y Cytinus.
El enfriamiento gradual de las temperaturas globales, después del período cálido del Eoceno inferior y hasta hace unos 33 millones de años, junto con los repetidos períodos de clima seco desde el Oligoceno tardío hasta el Plioceno, pueden haber causado la extinción de los linajes continentales afrotropicales de Cytinus.
Por tanto, es posible explicar la distribución ampliamente disjunta de Cytinus que se observa hoy en dia.
Bdallophytum oxylepis es polígama-monoica, con flores hermafroditas, masculinas y femeninas. En las hermafroditas, las anteras varían de 4 a 8 y se encuentran opuestas al estigma situado en el ápice de la columna estaminal. No producen néctar, pero ofrecen abundante polen a las abejas sin aguijón de la tribu Meliponini © ecosdelatierraac
La reconstrucción biogeográfica basada en datos moleculares muestra que, en el Oligoceno, Cytinus se adaptó secundariamente a nuevos nichos con clima más seco, lo que le permitió expandirse hacia las latitudes templadas cálidas del sur de África y la cuenca mediterránea.
Según estos datos, los primeros ancestros de los Cytinus mediterráneos se originaron hace unos 26 millones de años. El Mediterráneo occidental fue probablemente el principal centro de diversificación de Cytinus que, durante el Mioceno, ya estaba presente en el sureste de la Península Ibérica y en el norte de África.
En el Mioceno tardío y el Plioceno, el cierre del Estrecho de Gibraltar y la crisis de salinidad del Messiniense pudieron haber facilitado la ruta de dispersión desde África y la Península Ibérica hacia toda la cuenca mediterránea.
Sin embargo, la repentina inundación de esta cuenca, hace unos 5,33 millones de años, creó discontinuidades en la mayoría de las poblaciones vegetales, interrumpiendo el flujo genético y favoreciendo la formación de nuevos taxones (especiación alopátrica).
De hecho, actualmente Cytinus hypocistis tiene 5 taxones infraespecíficos: Cytinus hypocistis subsp. hypocistis; Cytinus hypocistis subsp. macranthus Wettst.; Cytinus hypocistis subsp. orientalis Wettst. ex Hayek; Cytinus hypocistis subsp. pityusensis Finschow; Cytinus hypocistis subsp. subexsertum Finschow ex G. Kunkel.
Por su parte, Cytinus ruber tiene 2 taxones infraespecíficos: Cytinus ruber subsp. canariensis (Webb & Berthel.) Finschow ex G.Kunkel y Cytinus ruber subsp. ruber.
Los nichos originados en el área mediterránea se diferencian de los ancestrales tropicales, tanto por las condiciones climáticas como por el tipo de vegetación, siendo la maquia mediterránea más abierta que los bosques tropicales siempreverdes, y decidua.
Desde la antigüedad, los Cytinus mediterráneos se han utilizado para tratar diversas enfermedades. Hipócrates y Dioscórides sugerían utilizar el jugo de las inflorescencias, tomado en forma de bebida o infusión, para tratar la indigestión, las hemorragias, la disentería, el estreñimiento y la inflamación de la piel.
Flores con ovarios casi maduros. En flores unisexuales sin corola, el cáliz es tubular con 4-9 lóbulos imbricados de colores brillantes: rojo, amarillo, rosa y violeta © Héctor-Gómez
Pietro Andrea Mattioli (1501-1578), en sus “Commentarii in sex libros Pedacii Dioscoridis Anazarbei de medica materia (1565)” describió detalladamente los métodos de preparación y las aplicaciones terapéuticas de Cytinus hypocistis.
Estudios recientes (Plants 2021, 10, 146), al validar estas indicaciones terapéuticas, también han demostrado que los taninos hidrolizables de los extractos de Cytinus hipocistis tienen actividades antimicrobiana, antioxidante y antiinflamatoria, así como actividad citotóxica sobre las células tumorales.
En las zonas mediterráneas, en el pasado, también se consumían las inflorescencias de Cytinus hypocistis y Cytinus ruber por sus propiedades nutricionales.